El fundador del linaje Drukpa Kagyu fue Tsangpa Gyare, Yeshe Dorje, (1161-1211), el primer Drukchen Rinpoche. Su maestro principal fue Lingchen Repa, Pema Dorje (1128-1188), discípulo de Phagmo Drupa quien, a su vez - junto con el primer Karmapa - era discípulo del gran maestro Gampopa. Gracias a su extraordinaria devoción, Lingchen Repa alcanzó la completa realización espiritual inmediatamente, de manera natural y sin esfuerzo. Por esta característica se lo llamó el Saraha del Tíbet, en alusión al más importante entre los 84 mahasiddhas (yoguis tántricos de gran realización espiritual) de la India.
Tsangpa Gyare viajó a Nam, situado entre Lhasa y Tsurphu, donde aparecieron nueve dragones (druk en tibetano) en el cielo emitiendo su rugido (truenos). En el año 1205 estableció su sede en aquel lugar y lo llamó Namdruk. Desde entonces se lo conoció como el Monasterio Namdruk, y Tsangpa Gyare decidió llamar Drukpa Kagyu al linaje que, desde allí, difundió el Dharma por vastas regiones. Su actividad y los logros alcanzados en el Dharma fueron tan grandes que se decía que “la mitad de la población del Tíbet era Drukpa Kagyu, la mitad de ellos eran mendigos y la mitad de esos mendigos eran siddhas”.
Este linaje se expandió por Ladakh, Kashmir y el valle Swat del Pakistán actual, y por el Tíbet Oriental y China, a través de una sucesión de grandes maestros. Entre ellos se destaca, a comienzos del siglo XV, Pema Karpo (Loto Blanco), el cuarto Drukchen Rinpoche, reconocido como la emanación de Avalokiteshvara. Entre sus muchos discípulos se contaba Yongzin Ngawang Zangpo, pilar de este linaje de meditación y realización espiritual, quien también tuvo numerosos discípulos, 45 de los cuales alcanzaron el nivel de realización en el que se trasciende la diferencia entre meditación y no meditación, logrando así una integración completa de la práctica con la vida cotidiana.
Los tres maestros más destacados entre esos 45 discípulos fueron Taktsang Repa, Khampa Karma Tenphel (Khamtrul Rinpoche 1°), y Konchok Gyalpo (Dorzong Rinpoche 1°). Cada uno de ellos se trasladó al lugar indicado por su maestro para comenzar a enseñar.
Taksang Repa fue a Ladakh y estableció el Monasterio Hemis desde donde difundió las enseñanzas Drukpa Kagyu por todo el noroeste del Tíbet. Actualmente éste es el mayor monasterio en la región, dirigido por Drukchen Rinpoche.
Eventualmente una de sus encarnaciones fundó el monasterio Khampagar, del cual se originaron, a lo largo del tiempo, más de 200 monasterios anexos, institutos de altos estudios, centros de retiro y monasterios para monjas.
Konchok Gyalpo fue enviado a China a difundir las enseñanzas, pero en el camino fue atacado por temibles ladrones provenientes de Rongmi, en Kham, quienes fracasaron en todos sus intentos de herirlo y robarle. Al comprobar los poderes del maestro, nació en los ladrones una profunda fe que los llevó a insistirle que se estableciera allí bajo la amenaza de que, en caso contrario, se quitarían la vida. Obligado por esa circunstancia, debió permanecer en Rongmi, donde estableció su primer centro de retiro, llamado Dorje Dzong., de ahí pasó a llamarse Dorzong Rinpoche.
Khamtrul Rinpoche 1° tuvo tres discípulos principales: Zigar Sonam Gyamtso (Zigar Rinpoche 1°), Trulshig Trinley Gyamtso (Trulshik Adeu Rinpoche 1°), y Drukpa Choegyal Gyamtso (Drugu Choegyal Rinpoche 1°). Estos tres fueron conocidos como los "Tres Océanos" (Gyamtso), y se encuentran en la actualidad en su octava reencarnación. Trulshik Adeu Rinpoche falleció en 2007.
Actualmente, los monasterios en el exilio más importantes de esta tradición son: Sangag Choling en Darjeeling, perteneciente al Jefe de este linaje, el Drukchen Rinpoche; Khampagar en Tashi Jong, Kangra, liderado por Khamtrul Rinpoche; y Hemis Gompa en Ladakh, presidido por Drukchen Rinpoche.
